Relationships between Marine Invertebrates and Bacteria
Forty years ago, scientists discovered invertebrates at the bottom of the ocean that forever changed how we view life on this planet. Invertebrates are animals without an internal skeleton and make up most of the animal biomass on our planet. To our surprise, abundant tubeworms, clams, sponges, and others, were surviving at these depths by forging symbiotic relationships with bacteria, in order to harness inorganic sources of energy, rather than energy from the sun. This process is known as chemosynthesis, the creation of organic carbon using chemical energy, and allows organisms that perform it to thrive in the vicinity of deep-sea hydrothermal vents (or underwater volcanoes). Hydrothermal vents are energy-rich, yet have toxic chemicals which are forcefully being ejected into the water column, like those found here in the Pescadero Basin.
Symbiosis is traditionally defined as the lasting association between two different species – whether fungi, animals, plants, or bacteria. It is a powerful force in nature – enhancing biodiversity on the planet. Animal-microbe symbiosis is really the best of two worlds – harnessing the morphological diversity of animals and the physiological diversity of bacteria. Animals, which have a limited metabolic repertoire, have a variety of complex tissues and organs that are in contact with the environment and can house bacteria. Bacteria, on the other hand, have a multitude of nutritional tricks up their little cytoplasmic sleeves to flourish in the most surprising places on Earth – they do not necessarily need oxygen or organic carbon, as we mammals do. With regard to typical measures of ‘fitness’ (growth rate and size), dependency on symbiotic microbes usually results in deep-sea animal hosts reaching very high densities and large body sizes, compared to their non-symbiotic relatives – a true measure of how successful these deep-sea alliances can be.
At the Pescadero Basin, we are studying symbioses in a variety of animal groups – some among the oldest known symbiotic relationships and some of these relationships are recently discovered. All three that I will briefly highlight below have important differences in the necessity to the organisms involved, which include:
- Influence on the morphology of the animal partner
- The relative position of the symbiotic partner within the animal tissue.
- Passing of the symbiosis to each new generation.
Vestimentiferan tubeworms, including the stunning red-headed Oasisia alvinae here at the Pescadero vents, are a member of the family Siboglinidae (Phylum Annelida), which in total comprises ~200 species. All Siboglinids discovered so far are nutritionally dependent upon endosymbiotic bacteria. For the worm, the relationship is obligate (i.e. absolutely essential for survival), whereas for the bacterial symbiont, the relationship is facultative (they can survive with or without the host animal). In exchange for nutrients, the gutless worms must also meet the metabolic needs of their symbionts which are housed inside of cells (called bacteriocytes), within a novel highly-vascularized organ, called the trophosome (literally meaning “feeding tissue” first described in 1977), which makes up a substantial part of the weight of the animal host.
Another symbiotic host that we observe in abundance at the Pescadero Basin vents is the clam species Archivesica gigas, within a family of bivalves known as the Vesicomyidae. Like the siboglinid tubeworms, every member of this family has also been shown to house intracellular symbionts in extremely large and highly-vascularized gills. These gills provide increased real estate for bacterial attachment and a pathway for communication with the symbiont on a molecular level. All things considered, being a host to symbionts, while often critical for survival, is a relationship that requires a great deal of effort by the host. For example, vesicomyid clams use a zinc-rich blood compound that can bind, concentrate, and deliver sulfide to their intracellular chemoautotrophic symbionts, thereby preventing it from poisoning critical enzyme systems. For both partners, this relationship is believed to be obligate, and the symbionts are passed on to offspring in the eggs by the female clam, thereby never contacting the world outside of the clam cells. Interestingly, because transmission from generation to generation is vertical (via maternal provisioning in the eggs), the animal and bacterial partners often have parallel evolutionary trajectories and, in some cases, intertwined and reduced genomes (that is their complete set of DNA blueprints).
During our 2018 expedition to the southern Pescadero Basin vents, we discovered a new chemosynthetic symbiosis between the sea anemone Ostiactis pearseae and intracellular bacteria living in their tentacles. Interestingly, despite success in nearly all marine habitats and their well-known associations with photosynthetic symbionts, this was the first cnidarian described to specifically associate with chemosynthetic bacteria. Unlike most sea anemones observed from chemically reduced habitats, this species was observed in and amongst vigorously venting fluids, side-by-side with the tubeworm discussed above, Oasisia aff. alvinae. We were tipped off by tissue measurements made in 2015 suggestive of a nutritional strategy distinct from suspension feeding or prey capture conventionally employed by sea anemones. Follow up molecular and microscopic evidence from our 2018 expedition confirmed the presence of intracellular sulfide-utilizing bacteria housed in the tentacles, that were not recovered from other nearby anemones, and were generally rare in the surrounding water – an important point when attempting to discern a bonafide symbiosis from a temporary, unspecific encounter. Interestingly, for both partners, this relationship is believed to be facultative, in that each can have a free-living existence without each other. For scientists, facultative nutritional symbioses between invertebrates and bacteria are often more difficult to recognize, compared to obligate alliances, but they are expected to be more common in nature.
These are exciting discoveries and remind us of how little we still know about the ingenious ways in which an animal teams up with bacterial partners to form surprisingly successful deep-sea alliances. With the unusually high concentration of hydrogen and hydrocarbons, like butane and ethane, at the Pescadero vent fields, we are excited about the possibility of an animal-microbe symbiosis that may rely on these unusual energy sources, instead of the usual sulfide and methane. Discoveries await! Let’s go explore….
Alianzas en las profundidades del mar: Las relaciones entre los invertebrados marinos y las bacterias.
Hace cuarenta años, los científicos descubrieron en el fondo del océano unos invertebrados que cambiaron para siempre nuestra visión de la vida en este planeta. Los invertebrados son animales sin esqueleto interno y constituyen la mayor parte de la biomasa animal de La Tierra.
Para nuestra sorpresa, abundantes gusanos tubícolas, almejas y esponjas, entre otros, sobrevivían en estas profundidades forjando relaciones simbióticas con bacterias, con el fin de aprovechar fuentes de energía inorgánicas, en lugar de la energía del sol. Este proceso se conoce como quimiosíntesis, la creación de carbono orgánico mediante energía química, y permite a los organismos que lo llevan a cabo prosperar en las proximidades de las fuentes hidrotermales de aguas profundas (o volcanes submarinos). Las fuentes hidrotermales son ricas en energía, pero tienen sustancias químicas tóxicas que son expulsadas con fuerza a la columna de agua, como las que se encuentran aquí en la cuenca Pescadero.
La simbiosis se define tradicionalmente como la asociación duradera entre dos especies diferentes, ya sean hongos, animales, plantas o bacterias. Es una fuerza poderosa en la naturaleza, que aumenta la biodiversidad del planeta. La simbiosis entre animales y microbios es realmente lo mejor de dos mundos: aprovechar la diversidad morfológica de los animales y la diversidad fisiológica de las bacterias. Los animales, que tienen un repertorio metabólico limitado, tienen una variedad de tejidos y órganos complejos que están en contacto con el medio ambiente y pueden albergar bacterias. Las bacterias, en cambio, tienen una multitud de trucos nutricionales bajo sus pequeñas mangas citoplasmáticas para prosperar en los lugares más sorprendentes de la Tierra: no necesitan necesariamente oxígeno o carbono orgánico, como nosotros los mamíferos. En cuanto a las medidas típicas de “aptitud” (tasa de crecimiento y tamaño), la dependencia de los microbios simbióticos suele dar lugar a que los animales de aguas profundas alcancen densidades muy elevadas y tamaños corporales grandes, en comparación con sus parientes no simbióticos: una verdadera medida del éxito de estas alianzas en aguas profundas.
En la cuenca del Pescadero estudiamos las simbiosis en diversos grupos de animales, algunas de las relaciones simbióticas más antiguas que se conocen y otras de reciente descubrimiento. Las tres que destacaré brevemente a continuación tienen importantes diferencias en cuanto a la necesidad de los organismos implicados, que incluyen
- La influencia en la morfología del socio animal
- La posición relativa del socio simbiótico dentro del tejido animal
- La transmisión de la simbiosis a cada nueva generación.
Los gusanos tubícolas vestimentiferos, entre los que se encuentra la impresionante Oasisia alvinae aquí en los respiraderos de Pescadero, son miembros de la familia Siboglinidae (Phylum Annelida), que en total comprende unas 200 especies. Todos los siboglínidos descubiertos hasta ahora dependen nutricionalmente de bacterias endosimbióticas. Para el gusano, la relación es obligatoria (es decir, absolutamente esencial para la supervivencia), mientras que para el simbionte bacteriano, la relación es facultativa (pueden sobrevivir con o sin el animal huésped). A cambio de nutrientes, los gusanos sin intestino también deben satisfacer las necesidades metabólicas de sus simbiontes, que se alojan en el interior de células (llamadas bacteriocitos), dentro de un novedoso órgano altamente vascularizado (muchos vasos sanguíneos), llamado trofosoma (que significa literalmente “tejido de alimentación”, descrito por primera vez en 1977), que constituye una parte sustancial del peso del animal huésped.
Otro huésped simbiótico que observamos en abundancia en los respiraderos de la cuenca Pescadero es la especie de almeja Archivesica gigas, dentro de una familia de bivalvos conocida como Vesicomyidae. Al igual que los gusanos tubícolas siboglínidos, se ha demostrado que todos los miembros de esta familia albergan simbiontes intracelulares en branquias extremadamente grandes y altamente vascularizadas. Estas branquias proporcionan un mayor espacio para la fijación de las bacterias y una vía de comunicación con el simbionte a nivel molecular. En definitiva, ser el anfitrión de los simbiontes, aunque a menudo es crítico para la supervivencia, es una relación que requiere un gran esfuerzo por parte del anfitrión. Por ejemplo, las almejas vesicómidas utilizan un compuesto sanguíneo rico en zinc que puede unir, concentrar y entregar el sulfuro a sus simbiontes quimioautótrofos intracelulares, evitando así que envenene los sistemas enzimáticos críticos. Se cree que esta relación es obligatoria para ambas partes y que los simbiontes son transmitidos a la descendencia en los huevos por la almeja hembra, por lo que nunca entran en contacto con el mundo fuera de las células de la almeja. Curiosamente, debido a que la transmisión de generación en generación es vertical (a través de la provisión materna en los huevos), los socios animales y bacterianos a menudo tienen trayectorias evolutivas paralelas y, en algunos casos, genomas entrelazados y reducidos (es decir, su conjunto completo de planos de ADN).
Durante nuestra expedición de 2018 a los respiraderos del sur de la cuenca Pescadero, descubrimos una nueva simbiosis quimiosintética entre la anémona de mar Ostiactis pearseae y las bacterias intracelulares que viven en sus tentáculos. Resulta interesante que, a pesar de su éxito en casi todos los hábitats marinos y de sus conocidas asociaciones con simbiontes fotosintéticos, éste sea el primer cnidario descrito que se asocia específicamente con bacterias quimiosintéticas. A diferencia de la mayoría de las anémonas de mar observadas en hábitats químicamente reducidos, esta especie se observó en y entre fluidos vigorosamente ventilados, codo con codo con el gusano tubícola comentado anteriormente, Oasisia aff. alvinae. Las mediciones de tejidos realizadas en 2015 nos indicaron que se trataba de una estrategia nutricional distinta de la alimentación en suspensión o de la captura de presas empleada habitualmente por las anémonas de mar. Las pruebas moleculares y microscópicas de seguimiento de nuestra expedición de 2018 confirmaron la presencia de bacterias intracelulares utilizadoras de sulfuro alojadas en los tentáculos, que no se recuperaron de otras anémonas cercanas y que, en general, eran raras en el agua circundante, un punto importante cuando se intenta discernir una simbiosis bonafide de un encuentro temporal e inespecífico. Curiosamente, se cree que esta relación es facultativa para ambas partes, ya que cada una puede vivir libremente sin la otra. Para los científicos, las simbiosis nutricionales facultativas entre invertebrados y bacterias suelen ser más difíciles de reconocer, en comparación con las alianzas obligatorias, pero se espera que sean más comunes en la naturaleza.
Estos descubrimientos son apasionantes y nos recuerdan lo poco que sabemos todavía sobre las ingeniosas formas en que un animal se asocia con socios bacterianos para formar alianzas sorprendentemente exitosas en las profundidades del mar. Con la concentración inusualmente alta de hidrógeno e hidrocarburos, como el butano y el etano, en los campos de ventilación de Pescadero, estamos entusiasmados con la posibilidad de una simbiosis animal-microbio que pueda depender de estas fuentes de energía inusuales, en lugar del sulfuro y el metano habituales. ¡Los descubrimientos nos esperan! Vamos a explorar….
